Ela fez sua estréia no cinema como a jovem Alice em Alice Woody Allen (1990), e mais tarde ganhou elogios da crítica por seu papel em Bully (2001). Ela teve papéis em The Black Dahlia e Penny Dreadful (ambos em 2006) e desempenhou o papel recorrente de Meg Masters no Supernatural da rede CW de 2009-13.
Os créditos de televisão de Miner incluem Vickie em Shining Time Station: 'Tis a Gift (1990), Michelle Bauer em Guiding Light (1989-1995), um papel convidado como Laurel em um episódio Sex and the City, "Twenty-something Girls vs. Thirty-something Women "e Astrid em NY-LON.
Em 2001, ela estrelou em Bully. O enredo segue vários jovens adultos no sul da Flórida que promulgaram uma trama de homicídio contra um amigo mútuo que os abusou emocional, fisicamente e sexualmente por anos. O filme em si foi baseado no assassinato de Bobby Kent, em 15 de julho de 1993. Bully recebeu críticas mistas de críticas e tem uma classificação "podre" de 54% em Rotten Tomatoes com base em 91 críticas com uma pontuação média de 5,7 de 10. O filme possui uma pontuação de 45 em 100 em Metacritic, com base em 26 críticas indicando "Comentários mistos ou médios". Miner ganhou um prêmio no Festival de Cinema de Estocolmo para Melhor Atriz.
Em 2005, Miner retratou uma jovem em uma jornada para descobrir quem ela é e por que vários inimigos querem sua morte no filme de ação Circadian Rhythm. O filme foi completamente ignorado, e foi mal recebido em seus poucos comentários. Um revisor afirmou que o filme era um "encruzamento sem direção de cenas aborrecidas amarradas em tênue por um enredo que sente como se estivessem inventando a medida que avançavam", e que assistir as cenas de luta alegadamente "wire-fu" do filme era semelhante a "estar na casa de um amigo quando eles são gritados por seus pais".
Ela apareceu em 12 episódios da série de televisão 2007 Californication, como Dani California, uma referência a um personagem que aparece em várias músicas do Red Hot Chili Peppers. Em 2008, ela apareceu em "The Sacrifice", um episódio de Fear Itself. No mesmo ano, ela também foi lançada como segunda liderança no thriller psicológico The Butterfly Effect 3: Revelations. O filme foi filmado em Michigan e concluiu a filmagem em outubro de 2008. Ele estreou em After Dark Horrorfest III, um festival de cinema de terror realizado em janeiro de 2009. [8] O filme foi lançado em DVD em 31 de março de 2009.
A partir de 2009-13, Miner assumiu o papel de Meg Masters, um antagonista recorrente e demônio em Supernatural. Os escritores queriam que a atriz original de Meg Nicki Aycox retomasse o papel nas últimas temporadas, mas, em última instância, criou o Miner para fins de enredo. o que a impediu de fazer mais material físico. O personagem acabou sendo morto mais tarde na mesma temporada. Tim Janson de Mania deu uma revisão positiva ao retrato de Miner de Meg, dizendo que ninguém jogou Meg "com um sarcasmo tão gotejante como Rachel Miner". Ele sentiu que ela "sempre acrescenta tempero quando ela aparece". Da mesma forma, Diana Steenbergen, da IGN, sentiu que Miner desempenhava o papel "com um toque vicioso" e "[transmitiu] a brutalidade de Meg bem, desde o início". Com o passar do tempo, ela observou que a atriz "fez bem assumindo o papel".
Em 2010, a Miner estrelou ao lado de James Franco no segmento Grasshopper de Love & Distrust. No ano seguinte, ela foi escolhida como Sgt. Hannah no filme de terror 51, que começou a filmar em abril de 2011 na Louisiana. O filme foi lançado em teatros limitados como parte de "After Dark Originals".
Entre seus créditos teatrais são "Jennifer" na Naked Faith de Laura Cahill: The Way at Naked Angels em Nova York (1994), Margot Frank (em substituição do membro do elenco original Missy Yager) em The Diary of Anne Frank na Broadway (1997), Rivkele na adaptação de Donald Margulies do God of Vengeance de Sholem Asch no ACT Theatre em Seattle (2000), Sandy no Blue Surge da Rebecca Gilman no Goodman Theatre em Chicago (2001) e no The Public Theatre em Nova York (2002). [citação necessária]
Um ator de terceira geração, Miner é filha do diretor e professor Peter Miner e da neta do diretor / produtor Worthington Miner e da atriz Frances Fuller. Em 1998, ela se casou com o ator Home Alone Macaulay Culkin. O casal se separou em 2000 e divorciou-se em 2002. Ela se aposentou de atuar devido a MS.
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