Por sugestão do ator Harrison Ford, Phoenix retratou Indiana Jones na juventude em Indiana Jones e a Última Cruzada depois de trabalhar com ele em A Costa do Mosquito. Ford declarou que de todos os jovens atores que estavam trabalhando no momento, River era o que mais parecia com ele quando tinha aquela idade. depois do filme, foi lhe oferecido o papel do jovem Indiana Jonesna série de TV, que ele recusou. Phoenix conheceu o ator Keanu Reeves enquanto Reeves estava filmando O Tiro que Não Saiu Pela Culatra com o irmão de River, Joaquin. River mais tarde contracenou com Reeves, juntamente com Kevin Kline e Tracey Ullman no filme de 1990 Te Amarei Até Te Matar e novamente no filme Garotos de Programa, dirigido por Gus Van Sant. Por seu papel nesse filme, River ganhou o prêmio de Melhor Ator no Festival de Veneza, o National Society of Film Critics e o Independent Spirit Awards. O filme e seu sucesso solidificou a imagem de Phoenix como ator. Sua amizade com Keanu Reeves e Van Sant prosseguiu até sua morte. Pouco antes de Garotos de Programa, ele filmou um aclamado filme independente chamado Dogfighte co-estrelado por Lili Taylor com direção de Nancy Savoca. Phoenix interpretou um jovem U.S marine uma noite antes de ser enviado ao Vietnã. Após perder o papel para Brad Pitt no filme deRobert Redford Nada é Para Sempre, Phoenix trabalhou com Redford e novamente com Sidney Poitier no thriller de conspiração e espionagem Quebra de Sigilo. Foi então que apareceu no filme dirigido por Peter Bogdanovich, Um Sonho, Dois Amores, último antes da sua morte, ele co-estrela com Samantha Mathis.
| “ | Não é sobre a carreira. Trata-se de acreditar em alguma coisa, trata-se de prosperidade. E trata-se de cuidar e enfatizando e querer criar o melhor, o mais fiel à vida, o mais real. | ” |
Após a sua morte em 1993, seu último filme O Espírito do Silêncio foi liberado, ele tinha sido filmado antes de Um Sonho, Dois Amores. Phoenix ainda estava trabalhando no filme pós-apocalíptico Dark Blood de George Sluizer quando morreu, 90% do filme estava concluído, mas ele nunca foi liberado, pois com a morte de Phoenix, se tornou impossível para os cineastas filmarem várias cenas chave. O diretor George Sluizer, detém agora o material e tem sido aventado a possibilidade de liberar algum material sobre Phoenix embutido em um documentário sobre a vida de River.
Phoenix estava sendo cogitado para os papéis de Jim Carroll, o adolescente viciado em drogas no filme de 1995, Diário de um Adolescente e Arthur Rimbaud no filme Eclipse de Uma Paixão. Após sua morte, Leonardo DiCaprio atuou em ambos os papéis. A autora Anne Rice, queria originalmente Phoenix no papel de Lestat no elenco da versão cinematográfica de Entrevista com o Vampiro, Phoenix ia se juntar ao projeto, no entanto, Tom Cruise foi contratado, contra a vontade inicial de Rice. Phoenix iria aparecer como o entrevistador, Daniel Molloy, um papel que, em última instância, acabou indo para Christian Slater após sua morte. O filme foi dedicado a ele e Slater doou seu cachê do filme para a caridade.
Geralmente considerado pelos críticos da época como o mais promissor jovem ator dos anos 80 e 90, River e irmão mais novo Joaquin viriam a ser os primeiros irmãos da história de Hollywood a serem indicados ao Oscar.Em 31 de outubro de 1993, Phoenix teve uma overdose de drogas de heroína e cocaína (conhecido como Speedball) do lado de fora da boate Viper Room, em Hollywood cujo um dos sócios era o ator Johnny Depp. Phoenix tinha retornado para Los Angeles na véspera de ir para Utah para completar as três semanas do seu último (e incompleto) projeto Dark Blood. Sua irmã mais nova,Rain e o irmão Joaquin tinham voado fora da Flórida para se juntar a ele em seu hotel, a namorada de Phoenix Samantha Mathis também tinha chegado para conhecê-los e todos estavam presentes na cena da morte de River. Na noite de 30 de outubro River estava para fazer uma performance com o seu amigo Michael Flea Balzary do Red Hot Chili Peppers. Em algum ponto da noite Phoenix foi ao banheiro para tomar medicamentos com vários amigos e concessionários. É relatado que um conhecido lhe ofereceu uma poderosa forma de metanfetamina misturada comopiáceos, que é então aspirada, logo após consumir a droga ele se sentiu mal. Ao deixar o Viper Room, ele desmaiou na calçada e começou a convulsionar por oito minutos. Joaquin ligou para o911, durante a chamada ele foi incapaz de determinar se River estava ou não respirando. Mas, na verdade, ele já tinha parado de respirar. Rain procedeu a fazer respiração boca-a-boca a fim de reanimá-lo. Durante o episódio Johnny Depp e sua banda P (com Flea e o amigo de Phoenix Gibby Haynes do Butthole Surfers) tinham subido para o palco para se apresentar. Segundo Haynes a banda estava no meio da canção, “Michael Stipe” (que incluia o trecho ”mas nós não temos uma parte, nem um pedaço de nossos corações, não é Michael, River Phoenix ou Flea ou eu”), enquanto isso Phoenix estava desmaiado do lado de fora da boate. Quando a notícia chegou ao clube, Flea imediatamente deixou o palco e se apressou para ajudar o amigo. Paramédicos tinham chegado ao local e encontraram Phoenix em assistolia, então, administraram drogas em uma tentativa de recuperar seus batimentos cardíacos. Ele foi levado às pressas para o Cedars-Sinai Medical Center, acompanhado por Flea, em uma ambulância. Outras tentativas de ressuscitar Phoenix (incluindo a inserção de um marcapasso), foram infrutíferas. Ele foi declarado morto às 1:51 da manhã do dia 31 de outubro de 1993. No dia seguinte, o clube se tornou um santuário e milhares de fãs deixaram flores, fotos e velas na calçada e mensagens nas paredes do local. Uma faixa foi colocada na janela da boate, onde lia-se:, ”Com muito respeito e amor a River e sua família, o “Viper Room” está temporariamente fechado. Nossas sinceras condolências a todos os seus familiares, amigos e entes queridos. Ele fará falta”. O clube permaneceu fechado durante uma semana. Johnny Depp continuou a fechar o clube todos os anos no dia 31 de outubro, até vender sua parte na sociedade em 2004.
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