Hawkins apareceu em dois filmes Woody Allen, Cassandra's Dream (2007) e Blue Jasmine (2013); Para o último, ela recebeu as nomeações da Melhor Ator Coadjuvante no Oscar e as cerimônias do Prêmio BAFTA. Ela desempenhou o papel principal em filmes como Made in Dagenham (2010), Paddington (2014), Maudie (2016) e Paddington 2 (2017). Para estrelar como uma mulher de limpeza muda no filme de fantasia The Shape of Water (2017), Hawkins ganhou aclamação e recebeu indicações para o Oscar e o Prêmio BAFTA de Melhor Atriz.
Hawkins começou sua carreira como atriz de palco, aparecendo em produções, como Romeu e Julieta, tocando Julieta, Much Ado About Nothing e O sonho de uma noite de verão. Ela apareceu em produções no palco com o Royal Court Theatre, em Londres, e em 2010 estreou na Broadway na profissão da Sra. Warren. Em 2012, estrelou as constelações no Royal Court Theatre, que mais tarde foi transferido para o Duke of York's Theatre no West End. Na televisão, ela estrelou as adaptações da BBC de Tipping The Velvet (2002) como Zena Blake e Fingersmith (2005) como Sue Trinder. Ela também apareceu como Anne Elliot in Persuasion (2007), a adaptação da ITV do romance de Jane Austen.
Hawkins nasceu em Dulwich e foi criado em Blackheath, filha de Jacqui Hawkins (née Jacqueline Sinfield) e Colin Hawkins, autores e ilustradores de livros infantis. Seus pais têm dois ascendentes católicos irlandeses. Ela tem um irmão, Finbar Hawkins, um produtor. Hawkins primeiro desenvolveu interesse em agir aos três anos quando ela foi a um show de circo. Ela pretendia entrar em comédia, mas acabou fazendo peças de teatro. Hawkins freqüentou a Escola de Meninas de James Allen em Dulwich e depois se formou na Royal Academy of Dramatic Art em 1998. Ela tem dislexia. .............Hawkins começou sua carreira principalmente como uma atriz de palco em produções como Morte acidental de um anarquista, Romeu e Julieta, The Cherry Orchard, Much Ado About Nothing, Sonho de uma noite de verão e equívocos. Ela também teve pequenas aparições em séries de televisão como Casualty and Doctors. Em 1998, enquanto estudante, Hawkins foi lançado como um extra em Star Wars: Episódio I - The Phantom Menace.
Hawkins fez seu primeiro desempenho de tela notável no filme Mike Leigh de 2002, All or Nothing, como Samantha. Este foi o primeiro dos três filmes que Hawkins e Leigh trabalharam juntos, o segundo dos quais foi o filme de 2004, Vera Drake. Ela apareceu como Slasher no filme de ação 2004 Layer Cake. Seu primeiro grande papel de televisão ocorreu em 2005, quando interpretou Susan Trinder no drama Fingersmith, da BBC, nomeada pelo BAFTA, uma adaptação do romance de Sarah Waters, do mesmo nome, na qual ela estrelou com Imelda Staunton. Ela então estrelou outra adaptação da BBC, as vinte mil ruas de Patrick Hamilton Under the Sky. Entre 2003 e 2005, Hawkins apareceu em quatro episódios da série de comédia da BBC Little Britain. Hawkins atuou na adaptação de David Hare da peça de Federico García Lorca The House of Bernarda Alba em 2005, no Royal National Theatre
Ela também emprestou sua voz a inúmeras séries de rádio como a Concrete Cow, na qual ela também era escritora, Ed Reardon's Week, Think the Unthinkable, Cash Cows, War with the Newts e The Party Line. Em 2006, Hawkins voltou ao palco, aparecendo no Royal Court Theatre em The Winterling de Jez Butterworth. Em 2006, ela também fez aparições não credenciadas em Man To Man, de Richard Ayoade, com Dean Learner, onde desempenhou vários papéis não credenciados em várias cenas excluídas incluídas no DVD da série. Hawkins seria mais tarde dirigido por Ayoade em dois de seus filmes.
Em 2007, ela interpretou Anne Elliot no filme de televisão de Persuasão de Jane Austen. Sua performance foi bem recebida por críticos e recebeu uma ninfa dourada. Ela também teve um papel de apoio no filme Woody Allen Cassandra's Dream, estrelado por Colin Farrell e Ewan McGregor. Hawkins reuniu-se com Leigh pela terceira vez no filme de comédia e drama de 2008, Happy-Go-Lucky, retratando Poppy Cross, um professor de escola primária de coração gentil. A performance de Hawkins recebeu aclamação da crítica e recebeu muitos elogios, incluindo a conquista do Globo de Ouro da Melhor Atriz - Motion Picture Musical ou Comedy e The Silver Bear for Best Actress.
Três filmes estrelados com Hawkins, Made in Dagenham, Submarine e Never Let Me Go, todos estrearam no Festival de Cinema Internacional de Toronto 2010. Todos os três receberam críticas positivas e os desempenhos de Hawkins foram cumpridos com aclamação da crítica. Em outubro de 2010, ela apareceu na Broadway como Vivie na Profissão da Sra. Warren no American Airlines Theatre. Em 2011, Hawkins teve um papel de apoio na adaptação cinematográfica de Jane Eyre e foi líder feminino no filme de comédia romântica Love Birds. Em 2012, ela e Rafe Spall co-estrelaram a peça Constelações no Royal Court Theatre e mais tarde o Teatro Duke of York. A peça foi encontrada com avaliações positivas e ganhou a melhor categoria de jogos no Evening Standard Theatre Awards. Ela também teve um pequeno papel como Sra. Joe na adaptação 2012 de Great Expectations.
Em 2013, Hawkins estrelou frente a Cate Blanchett e foi dirigido por Woody Allen pela segunda vez no filme aclamado pela crítica Blue Jasmine, um papel pelo qual ela recebeu sua primeira indicação ao Prêmio do Oscar pela Melhor Atriz Coadjuvante, bem como assinala o BAFTA, o Globo de Ouro e recebeu vários outros elogios. No mesmo ano, estrelou All Is Bright, ao lado de Paul Giamatti e Paul Rudd e teve uma pequena aparência como recepcionista no filme Richard Ayoade The Double. Em 2014, Hawkins apareceu em Godzilla, como a Dra. Vivienne Graham, cientista que ajuda o Dr. Ishiro Serizawa interpretado por Ken Watanabe. Ela também co-estrelou com John Hawkes e Michael Cera no piloto de televisão Charlie Kaufman, How and Why. O piloto não recebeu uma ordem em série.
Hawkins retratou a mãe do personagem de Asa Butterfield no filme de drama X + Y, que estreou no Festival de Cinema Internacional de Toronto de 2014. Em novembro de 2014, ela retratou a Sra. Brown no aclamado Paddington. O filme é baseado nos livros infantis de Michael Bond, onde Paddington, um urso antropomórfico que migra das selvas do Peru mais escuro para as ruas de Londres, é adotado pela família Brown. Hawkins retomou seu papel como a Sra. Brown para a sequela, Paddington 2 (2017), que também recebeu aclamação. Também em 2017, ela apareceu no filme de Guillermo del Toro The Shape of Water, pelo qual recebeu aclamação da crítica e uma indicação ao Oscar de Melhor Atriz.
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