A estreia de Hershey como atriz veio em três episódios da série Gidget, de 1965, após a qual ela foi escalada para outra série, The Monroes (1966), juntamente com Michael Anderson, Jr.. Em 1967 fez uma aparição como convidada na série western de Fess Parker, Daniel Boone, grande sucesso da época na rede NBC (no episódio "The Kings Shilling").
O filme de estreia de Barbara Hershey foi a comédia With Six You Get Eggroll, de 1968, que ficou marcado como a última aparição de Doris Day no cinema. No ano seguinte Hershey participou do western Heaven with a Gun, de Glenn Ford, onde um dos seus companheiros de cena foi o futuro astro de Kung Fu, David Carradine.O seu filme de 1970, The Baby Maker, explorou a ideia da barriga de aluguel muitos anos dela ter se tornado uma opção reprodutiva conhecida, e reforçou sua imagem de hippie liberal - imagem que lhe ajudou a conseguir o papel principal em Boxcar Bertha, produção de Roger Corman de 1972, dirigida com um orçamento baixíssimo, de maneira típica das produções de Corman, por um estudante de cinema recém-formado, Martin Scorsese. Durante as filmagens Hershey deu a Scorsese uma cópia de seu livro favorito, A Última Tentação de Cristo, do escritor grego Nikos Kazantzakis; adaptar este livro para um filme tornou-se uma obsessão pelos 16 anos seguintes, e eventualmente a própria Barbara Hershey seria chamada para desempenhar o papel de Maria Madalena - embora Scorsese tenha exigido que ela passasse por uma audição, como todas as outras candidatas. O companheiro de cena de Hershey em Boxcar Bertha foi novamente David Carradine; no filme eles têm uma cena de sexo ousada, que se passa num vagão cheio de feno, e que ambos reencenaram anos depois para um ensaio da revista Playboy.
Ao preparar-se para o seu papel no melodrama da cantora Bette Midler, Beaches, de 1988, Hershey injetou colágeno em seus lábios, uma atitude que lhe trouxe uma cobertura negativa da imprensa. Em 1990 ganhou um Emmy de Melhor Atriz (coadjuvante/secundária) numa Minissérie ou Especial por seu trabalho como a assassina Candy Morrison, em A Killing in a Small Town. Ao longo da década de 1990 fez apenas filmes independentes, e trabalhou em projetos televisivos.
Como Madame Merle na adaptação de Jane Campion, feita em 1996, do romance de Henry James, The Portrait of a Lady, Hershey foi indicada ao Oscar, e venceu o prêmio de Melhor Atriz (coadjuvante/secundária) da National Society of Film Critics ("Sociedade Nacional de Críticos de Cinema'"). Em 1999 Hershey estrelou Drowning on Dry Land, com Naveen Andrews; em 2001 Hershey integrou um elenco formado em grande parte por australianos, escalados para o filme de mistério Lantana, que também contou com Kerry Armstrong, Anthony LaPaglia e Geoffrey Rush.
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