Atherton foi bem-sucedida no palco New York imediatamente após a graduação da Carnegie Mellon University em 1969 e trabalhou com muitos dos dramaturgos principais do país, incluindo David Rabe, John Guare e Arthur Miller, ganhando vários prêmios por seu trabalho dentro e fora da Broadway.
Ele teve sua grande chance de jogar fugitivo infeliz Clovis popeline em The Sugarland Express, o primeiro filme de Steven Spielberg. Depois disso, ele ganhou papéis principais em dramas sombrios como o Dia da Locust e Looking for Mr. Goodbar, bem como o desastre filme de grande orçamento The Hindenburg. Ele também estrelou como cowboy Jim Lloyd nas revolucionárias 1978 minissérie centenário, baseado no romance de James Michener. Em 1984, Atherton apareceu na comédia Ghostbusters como agente EPA arrogante Walter Peck. Em 1985, Martha Coolidge escolheu Atherton jogar Professor Jerry Hathaway na comédia adolescente gênio real. Em 1988, Atherton jogado repórter narcisista Richard "Dick" Thornburg no filme blockbuster de ação Duro de Matar, bem como a sua sequela de 1990.
Outros créditos no cinema incluem No Mercy, The Pelican Brief, Bio-Dome, Mad City, The Crow: Salvation, The Last Samurai, Tales Prairie Grim, os filmes de TV Buried Alive, Headspace e Virus. Ele também fez aparições em programas de TV, tais como The Twilight Zone, Murder She Wrote, Desperate Housewives, Law & Order, The Equalizer, Boston Legal, e Monk. Atherton forneceu a voz do Dr. Destino em Justice League. Ele teve um papel recorrente no drama policial da NBC Vida.
Enquanto estrelar The Day of the Locust, Atherton foi oferecido e aceito a oportunidade de fornecer os vocais para "O que vou fazer", o principal tema do título para a versão cinematográfica de Robert Redford O Grande Gatsby. Suas aparições 2007 incluiu o filme The Girl Next Door, uma adaptação do romance best-seller Jack Ketchum de mesmo nome. Ele reprisou seu papel como Walter Peck em Ghostbusters: The Video Game, lançado em 16 de junho de 2009.
Atherton estava no elenco da última temporada de Lost, da ABC. Ele apareceu no Gigi musical para o teatro Reprise em Los Angeles como "Honoré Lachailles" em 2011.
Na sequência de seu trabalho no musical, ele pisou em um papel cômico em Tim e Eric Billion Dollar filme, produzido por engraçado de Will Ferrell or Die, Gary Sanchez Productions e abso lutamente Productions.
No verão de 2014, Atherton foi escalado para um papel recorrente como Viceroy Mercado na série Syfy segunda temporada de Defiance.
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