Hamilton nasceu em Los Angeles, Califórnia, mas passou a maior parte de sua infância em Stony Brook, Nova York, em Long Island. Seu pai, Ira Winslow Hamilton, Jr., veio de Bessemer, Alabama, e sua mãe, a antiga Eleanor Albertine "Tina" Blackwell, era de Meridian, Mississippi. Ambos os pais se formaram em colégios historicamente negros - Tina frequentou Talladega enquanto Ira ia para Morehouse - e ambos se tornaram profissionais de sucesso. Ira trabalhou por um tempo como um engenheiro e, em seguida, entrou em negócios como um empreiteiro geral. Tina acabou ganhando um mestrado em trabalho social e trabalhou para as escoteiras por muitos anos.
Hamilton caiu no amor com teatro em uma idade adiantada. Durante a década de 1970, ela viu várias produções off-Broadway pela Companhia Negro Ensemble, incluindo a história de um soldado e The First Breeze of Summer. Matriculou-se na universidade de Carnegie Mellon para estudar o teatro, mas após um ano foi aceitado na escola da teoria de Tisch da universidade de New York. Após a graduação em 1985, ganhou um segundo BFA da escola de Juilliard em 1989.
Em um de seus primeiros papéis notáveis, ela atuou em frente a Kevin Kline em Measure for Measure no New York Shakespeare Festival. Em 1995, sua interpretação em Much Ado About Nothing, Tartuffe, Reckless, Família de Mann e Dois Cavalheiros de Verona, lhe rendeu a reputação de ser um ator dramático sério. Em 1995-96, seu retrato de um jovem sul-africano aspirante Cantora na canção do vale de Athol Fugard ganhou um prêmio de Obie, o prêmio de Clarence Derwent, a nomeação de Ovation para a melhor actriz, e uma nominação do Drama Desk. Mais recentemente, Hamilton ganhou o elogio da crítica, seu segundo Obie, e uma indicação do prêmio de Lucille Lortel para seu papel como Suzanne Alexander em assassinatos do estado de Ohio de Adrienne Kennedy,
Hamilton apareceu em mais de duas dúzias de filmes, incluindo The Truth About Charlie e Beloved para o diretor Jonathan Demme, True Crime de Clint Eastwood, os filmes independentes; Palookaville, Drunks, A House Divided de Showtime e como Ophelia na versão cinematográfica do diretor Campbell Scott de Hamlet. Trabalhou em diversos projectos com o director Rodrigo García, nomeadamente os seus filmes Ten Tiny Love Stories, Nove Vidas e Mãe e Filho. Honeydripper dirigido por John Sayles e O Solista, dirigido por Joe Wright.
Hamilton ganhou um Peabody Award em 2005 por criar e dirigir o documentário de 2003 Beah: A Black Woman Speaks. O filme conta a história da atriz preta pioneira Beah Richards, que tinha quebrado o terreno para as atrizes afro-americanas. As duas mulheres se encontraram no set de Beloved (1998). Durante os próximos dois anos, Hamilton fez um registro de mais de 70 horas de suas conversas. O filme de Hamilton explorou o ativismo político de Richards, bem como sua poesia. O filme ganhou o Grande Prêmio do Júri no Festival de Cinema AFI. Depois que Richards morreu em 2000, Hamilton colaborou com ilustrador R. Gregory Christie para transformar um de seus poemas em um livro de crianças. Keep Climbing Girls foi publicado por Simon e Schuster em 2006.
Hamilton desempenhou o papel de Melissa em Men of a Certain Age, um drama de comédia de uma hora com Ray Romano, Andre Braugher e Scott Bakula, que decorreu entre 2009 e 2011.
No outono de 2010, Hamilton tomou uma posição de faculdade na Escola de Teatro para o Instituto de Califórnia das Artes.
Em agosto de 2009, Hamilton casou-se com o historiador e escritor Robin D. G. Kelley. Eles residem juntos no bairro View Park-Windsor Hills em Los Angeles, Califórnia.
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