Ele é um membro do estúdio do ator e estabeleceu uma reputação teatral substancial dentro e fora da Broadway, incluindo 12 anos com a Companhia de Teatro de Boston, aparições na Broadway incluem em David Rabe de O Treinamento Básico de Pavlo Hummel, Aqueles The River Mantém, Richard III com Al Pacino, de David Mamet Glengarry Glen Ross, Death Defying Acts, e Search and Destroy.
Guilfoyle apareceu em Três homens e um bebê, e em um episódio inicial de Crime Story, onde jogou um criminoso que toma um refém, entrar em um tiroteio com a Unidade de Crimes Graves. Ele se tornou um dos principais atores de caráter da indústria especializados em papéis, tanto do lado bom e ruim da aplicação da lei.
Suas aparições na televisão incluem principalmente papéis do convidado em Miami Vice, Law & Order, "Wiseguy, New York Undercover, Ally McBeal e Justice League Unlimited como Travis Morgan, o Warlord. Seus créditos no cinema são numerosas, que mede quase três décadas. Suas aparições em filmes notáveis incluem Howard, o Pato, Wall Street, orgulho celta, Beverly Hills Cop II, Quiz Show, Final Analysis, Hoffa, Uma Babá Quase Perfeita, Air Force One, Striptease, Amistad, O Negociador, Extreme Measures, Sessão 9, Primary Colors, e LA Confidential.
Guilfoyle também aparece no vídeo de Alter Bridge para os seus single "Broken Wings", eo filme original HBO Live from Baghdad.
Guilfoyle é mais conhecido por seu papel como L.V.P.D. Capitão James "Jim" bronze na CBS drama policial CSI: Crime Scene Investigation, que ele realizou desde o início do programa em 2000.
Em 2014, foi anunciado que Guilfoyle estaria deixando CSI: Crime Scene Investigation após 14 anos.
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