A partir daí, Poppy começou a atuar em pequenos trabalhos, como na série NYPD Blue (1993) e Party of Five (1994). Em 1996, interpretou uma personagem regular na série Relativity e atuou no filme para TV, The Cold Equations. Em 1999, ela atuou no filme Simples Como Amar, no qual ela interpretou, "Caroline Tate", a irmã da protagonista.
Em 2001, Poppy consegue realizar seu sonho de infância: interpretar Marilyn Monroe. A mini-série da CBS, recebeu o título de Blonde, foi sucesso de crítica e Poppy recebeu bastante elogios pela sua atuação.
No início de 2002, ela atuou na série de TV, Glory Days, que durou pouco tempo.
Ainda em 2002, Poppy alcançou sucesso e destaque, quando foi lançada no elenco principal da série Without a Trace, onde ela interpreta a agente especial do FBI, "Samantha "Sam" Spade". O papel na série, que saiu do ar em abril de 2009, catapultou a atriz, que hoje se transformou em uma das mais conhecidas e belas atrizes dos EUA.
Poppy começou um namoro com o também ator Adam Kaufman em 2005, durante as gravações do filme independente Between. Atualmente, ela mora com ele em sua casa em Los Angeles. Em março de 2007, Poppy descobriu que estava grávida e no dia 23 de dezembro do mesmo ano ela deu à luz seu primeiro filho, Jackson Phillip Kaufman Deveraux Montgomery.
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