Brewster nasceu em 10 de março de 1969, em Concord, Massachusetts. Sua mãe, Hathaway Brewster (née Tew), trabalhou como oficial do governo, e seu pai, Galen Brewster, trabalhou como administrador da escola. Ela tem um irmão mais novo, Ivan.
Brewster cresceu em Massachusetts e mudou-se para a cidade de Nova York para participar da Parsons School of Design. Durante seu primeiro ano, ela fez sua estréia na aula e, eventualmente, abandonou a escola de design para continuar sua carreira de ator. Em meados da década de 1990, Brewster mudou-se para São Francisco e se matriculou em aulas de teatro. A partir de 2014, ela reside em Los Angeles................Entre 1994 e 1995, a Brewster hospedou um programa de entrevistas na noite da noite na área da baía de San Francisco chamado Paget por 65 episódios. Ela assumiu a atenção em seu papel recorrente como "Kathy" na quarta temporada dos Amigos da NBC. Ela apareceu em Andy Richter Controls the Universe e Huff. No filme, ela tocou a Dra. Indestrutível, líder feminina na comédia de super-herói de baixo orçamento do James Gunn, The Specials (2000). Ela interpretou Amy Pierson, uma professora de cálculos com medo da água, no filme independente The Big Bad Swim, que estreou no 2006 Tribeca Film Festival.
Em 2005, ela começou o trabalho de voz como Judy Sebben / Birdgirl, um personagem recorrente da série animada Harvey Birdman, Advogado em Direito (e depois jogou um personagem convidado semelhante no pai americano).
Brewster teve um longo tempo com o show Criminal Minds, jogando a Emily Prentiss, especialista em supervisão especial multilingue, até a sexta temporada do show, quando ela e A. J. Cook foram liberados de seus contratos pela CBS em uma mudança de custo. Devido a queixas de fãs, ela e Cook foram contratadas e mantidas para a temporada seguinte. Em fevereiro de 2012, a Brewster anunciou via Deadline que ela estava deixando a Criminal Minds no final da temporada para buscar uma possível carreira na televisão de comédia. Brewster retomou seu papel como Emily Prentiss na temporada nove para o episódio 200 como uma estrela convidada especial.
Brewster posteriormente retratou a chefe de escritório, ADA Paula Foster, na Unidade de Integridade Pública do escritório do procurador do distrito no drama policial de longo prazo da NBC Law & Order: Special Victims Unit. Seu personagem tratou o caso contra o capitão Donald Cragen (Dann Florek) do SVU, suspeito de assassinato após o despertar ao lado de uma mulher morta no final da 13ª temporada.
Brewster é um regular em The Thrilling Adventure Hour, uma produção encenada no estilo de rádio de longa data que é gravada mensalmente no Largo, em Los Angeles. Ela interpreta o personagem recorrente de Sadie Doyle, a socialista alcoólatra que pode se comunicar com o sobrenatural ao lado de seu marido, Frank (Paul F. Tompkins), nos segmentos "Beyond Belief". No início de abril de 2013, Brewster apareceu na Modern Family como Trish no episódio 20, "Flip Flop", interpretando um especialista em arte que está namorando o ex marido de Gloria, Javier. Em agosto de 2013, Brewster apareceu no episódio 106 da série de televisão Drunk History em Comedy Central. Em janeiro de 2015, Brewster apareceu na Comunidade. Em fevereiro de 2014, anunciou-se que ela havia sido lançada em uma nova comédia ABC chamada St. Francis. Em agosto de 2016, foi anunciado que ela estaria retomando seu papel como Emily Prentiss em Criminal Minds e mais uma vez seria uma série regular. Brewster também aparece regularmente em Will You Accept This Rose, um podcast Nerdist hospedado por Arden Myrin sobre a franquia The Bachelor.
Em 30 de março de 2006, episódio de Late Night com Conan O'Brien, Brewster revelou que havia recebido uma nota manuscrita indicando que Hugh Hefner gostaria que ela colocasse para Playboy. Ela considerou seriamente a oferta, mas, apesar de ter dito que ela admirava Playboy mais do que revistas como Maxim e FHM e seus pais lhe deram suas bençãos, ela acabou recusando. Ela se ofereceu como atriz com o programa Los Angeles Young Storytellers.
Em 17 de março de 2013, a Brewster ficou noiva de Steve Damstra. Ela fez o anúncio via Twitter publicando uma fotografia do anel de noivado de jade em seu dedo. Damstra está na banda Folded Light e Whirlwind Heat. Brewster e Damstra se casaram em 29 de novembro de 2014, em Los Angeles, Califórnia, em uma cerimônia oficiada pelo co-estrela de Criminal Minds, Matthew Gray Gubler, seu melhor amigo.
Ela mora em Los Angeles com o marido Steve Damstra.
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